Zum ersten Bischof von Würzburg ernannte Bonifatius 741 den irischen Wanderprediger Burkhard. Ihm wurde die Königsberger Friedhofskirche geweiht. Sie befindet sich an der Stelle, an der die Kapelle des Dorfes Ingelhofen stand. Nach der Inschrift rechts neben dem Eingangsportal begann der Bau 1428 unter dem Baumeister Hermann Lauring und Johanne Molln (Müller), der als Kastenpfleger dem Rat der Stadt angehörte und der Vater des berühmten Gelehrten Regiomontanus gewesen ist. Als »technischer« Baumeister wird noch der aus Königsberg stammende Werkmeister Hans Wolfahrt zu nennen sein, dem eine Anzahl von Bauten im sächsischen Raum und »die Gottesackerkirche zu Königsberg (1428)« zugeschrieben werden.
Die Kirche verfiel nach der Reformation und musste 1617 mit Hilfe des Herzoghauses wieder hergestellt werden. Die grundlegende Erneuerung wurde 1619 mit der Aufstellung der Kanzel abgeschlossen. Die letzte Restaurierung ließ 1974 Pfarrer Th. Weismann durchfuhren.
Von der Innenausstattung ist die Holzdeckenmalerei zu erwähnen. Das große Holzkruzifix ist ein Werk des 15./16. Jahrhunderts. Die wertvolle Barockorgel fertigte 1751 der Orgelbauer Voit aus Schweinfurt. Sie wird des öfteren im Rahmen der Fränkischen Orgeltage für Konzerte benutzt. Die Kirche ist im übrigen reich an Grabsteinen, die ein Zeugnis von der wechselvollen Vergangenheit Königsbergs ablegen.